gastro-jРоссийский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологииRussian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology1382-43762658-6673«Gastro» LLC10.22416/1382-4376-2024-34-2-72-82gastro-j-943Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯORIGINAL ARTICLESМикробиота желудка у пациентов с диспепсией: метатранскриптомный анализGastric Microbiota in Patients with Dyspepsia: Metatranscriptomic Analysishttps://orcid.org/0000-0002-9185-4217КуприяноваЕ. А.KupriyanovaЕ. А.

Куприянова Елена Андреевна — научный сотрудник НИЛ «Мультиомиксные технологии живых систем» Института фундаментальной медицины и биологии

420008, г. Казань, ул. Кремлевская, 18

Elena A. Kupriyanova — Researcher, Laboratory of Multiomics Technologies of Living Systems, Institute of Fundamental Medicine and Biology

420008, Kazan, Kremlyovskaya str., 18

 

fewrandomletters@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-7445-2091МаркеловаМ. И.MarkelovaМ. I.

Маркелова Мария Ивановна — научный сотрудник НИЛ «Мультиомиксные технологии живых систем» Института фундаментальной медицины и биологии

420008, г. Казань, ул. Кремлевская, 18

Maria I. Markelova — Researcher, Laboratory of Multiomics Technologies of Living Systems, Institute of Fundamental Medicine and Biology

420008, Kazan, Kremlyovskaya str., 18

mimarkelova@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-2449-811XЗиятдиноваЭ. А.ZiyatdinovaЕ. А.

Зиятдинова Эльвира Альбертовна — заведующая клинико-диагностической лабораторией № 1 Медико-санитарной части

420043, г. Казань, ул. Чехова, 1а

Elvira A. Ziyatdinova — Head of the Clinical Diagnostic Laboratory No. 1 of the Medical-Sanitary Unit

420043, Kazan, Chekhov str., 1а

elvira.ziyatdinova@list.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5985-3089СафинаД. Д.SafinaD. D.

Сафина Диляра Дамировна — кандидат медицинских наук, старший преподаватель кафедры внутренних болезней Института фундаментальной медицины и биологии

420008, г. Казань, ул. Кремлевская, 18

Dilyara D. Safina — Cand. Sci. (Med.), Senior Lecturer at the Department of Internal Medicine, Institute of Fundamental Medicine and Biology

420008, Kazan, Kremlyovskaya str., 18

 

dilyarad04@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4689-7058СафинА. Г.SafinA. G.

Сафин Айрат Габбасович — врач-эндоскопист, заведующий отделением эндоскопии № 2 Медико-санитарной части

420043, г. Казань, ул. Чехова, 1а

Airat G. Safin — Endoscopist, Head of the Endoscopy Department No. 2, Medical-Sanitary Unit

420043, Kazan, Chekhova str., 1а

tabibrkb2@gmail.comhttps://orcid.org/0009-0001-0745-9100АлиеваИ. М.AlievaI. М.

Алиева Ильмира Марсовна — кандидат медицинских наук, врач-эндоскопист Медико-санитарной части

420043, г. Казань, ул. Чехова, 1а

Ilmira M. Alieva — Cand. Sci. (Med.), Endoscopist at the Medical-Sanitary Unit

420043, Kazan, Chekhova str., 1a

alievai77@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7459-9878ЗаляловР. К.ZalyalovR. К.

Залялов Рамиль Камилевич — врач-эндоскопист, исполняющий обязанности заведующего эндоскопическим отделением № 1 Медико-санитарной части

420043, г. Казань, ул. Чехова, 1а

Ramil K. Zalyalov — Endoscopist, Acting Head of the Endoscopy Department No. 1 of the Medical-Sanitary Unit

420043, Kazan, Chekhova str., 1a

romazzol@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1509-6776АбдулхаковР. А.AbdulkhakovR. А.

Абдулхаков Рустам Аббасович — доктор медицинских наук, профессор, профессор кафедры госпитальной терапии; заслуженный врач Республики Татарстан

420012, г. Казань, ул. Бутлерова, 49

Rustam A. Abdulkhakov — Dr. Sci. (Med.), Professor, Professor at the Department of Hospital Therapy; Honored Doctor of the Republic of Tatarstan

420012, Kazan, Butlerova str., 49

rustemabdul@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5314-7012ГригорьеваТ. В.GrigoryevaТ. V.

Григорьева Татьяна Владимировна — кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник НИЛ «Генетика микроорганизмов» Института фундаментальной медициныи биологии

420008, г. Казань, ул. Кремлевская, 18

Tatiana V. Grigoryeva — Cand. Sci. (Biol.), Leading Researcher at the Research Laboratory of Genetics of Microorganisms

420008, Kazan, Kremlyovskaya str., 18

tatabio@inbox.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9542-3580АбдулхаковС. Р.AbdulkhakovS. R.

Абдулхаков Сайяр Рустамович — кандидат медицинских наук, доцент, заведующий кафедрой внутренних болезней Института фундаментальной медицины и биологии; доцент кафедры поликлинической терапии и общей врачебной практики

420008, г. Казань, ул. Кремлевская, 18

 

Sayar R. Abdulkhakov — Cand. Sci. (Med.), Docent, Head of the Department of Internal Disease, Institute of Fundamental Medicine and Biology; Associate Professor at the Departmentof Outpatient Therapy and General Medical Practice

420008, Kazan, Kremlyovskaya str., 18

sayarabdul@yandex.ruФГАОУ ВО «Казанский (Приволжский) федеральный университет»РоссияKazan (Volga Region) Federal UniversityRussian FederationФГБОУ ВО «Казанский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияKazan State Medical UniversityRussian FederationФГАОУ ВО «Казанский (Приволжский) федеральный университет»; ФГБОУ ВО «Казанский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияKazan (Volga Region) Federal University; Kazan State Medical UniversityRussian Federation2024040420243427282Copyright © Куприянова Е.А., Маркелова М.И., Зиятдинова Э.А., Сафина Д.Д., Сафин А.Г., Алиева И.М., Залялов Р.К., Абдулхаков Р.А., Григорьева Т.В., Абдулхаков С.Р., 20242024Куприянова Е.А., Маркелова М.И., Зиятдинова Э.А., Сафина Д.Д., Сафин А.Г., Алиева И.М., Залялов Р.К., Абдулхаков Р.А., Григорьева Т.В., Абдулхаков С.Р.Kupriyanova Е.А., Markelova М.I., Ziyatdinova Е.А., Safina D.D., Safin A.G., Alieva I.М., Zalyalov R.К., Abdulkhakov R.А., Grigoryeva Т.V., Abdulkhakov S.R.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.gastro-j.ru/jour/article/view/943Цель исследования

Цель исследования: оценить состав микробиоты слизистой оболочки тела и антрального отдела желудка.

Материалы и методы

Материалы и методы. В исследование были включены 60 пациентов с симптомами диспепсии. Проанализировано по два образца слизистой оболочки желудка каждого пациента — из тела и антрального отдела. В полученных биоптатах определяли наличие инфекции H. pylori методом ПЦР, проводили выделение РНК и подготовку библиотек для метатранскриптомного анализа гена 16S рРНК. Секвенирование осуществляли на приборе MiSeq (Illumina, США) с использованием набора реагентов MiSeq Reagent Kit v3 (600-cycle) (Illumina, США).

Результаты

Результаты. В группе Н. pylori-положительных пациентов выявлено снижение видового разнообразия на фоне преобладания бактерий вида Helicobacter pylori, что было подтверждено с помощью индекса Шеннона, среднее значение которого составило 3,6 в группе Н. pylori-положительных и 5,4 в группе Н. pylori-отрицательных пациентов. В случае отсутствия H. pylori наблюдали увеличение представленности бактерий родов Streptococcus, Prevotella и Alloprevotella. Уровень обсемененности H. pylori слизистой оболочки желудка варьирует в антральном отделе и теле желудка, в отдельных случаях достигая разницы в 3,5 раза. При сравнении представленности других бактерий в теле и антральном отделе желудка статистически значимых различий выявлено не было.

Выводы

Выводы. Состав микробиоты желудка существенно отличается в зависимости от наличия или отсутствия инфекции H. pylori. Наличие H. pylori сопровождается снижением видового разнообразия бактерий с преобладанием в составе желудочного микробиома H. pylori.

Aim

Aim: to assess the composition of the microbiota of the mucous membrane of the body and the antrum of the stomach.

Materials and methods

Materials and methods. Sixty patients with dyspeptic symptoms were included into the study. Two biopsy samples of the gastric mucosa (from the body of the stomach and the antrum) were obtained from each patient. The presence of H. pylori infection was confirmed by PCR; RNA was isolated and then libraries were prepared for metatranscriptomic analysis of the 16S rRNA gene. Sequencing was performed on MiSeq (Illumina, USA) using MiSeq Reagent Kit v3 (600-cycle) (Illumina, USA).

Results

Results. The bacterial diversity decreases with the predominance of Helicobacter pylori species in H. pylori-positive patients. These results were confirmed by the Shannon index, the average value of which was 3.6 in the H. pylori-positive group and 5.4 in the H. pylori-negative group. In H. pylori-negative patients an increase in the representation of Streptococcus, Prevotella and Alloprevotella genera was observed. The level of H. pylori contamination of the gastric mucosa varies in the antrum and body of the stomach, in some cases reaching a 3.5-fold difference. Representation of other bacteria in the body and antrum of the stomach does not differ significantly.

Conclusion

Conclusion. The bacterial composition of the stomach is dependent on the presence of H. pylori. H. pylori leads to the decrease of the bacterial diversity with the predominance of H. pylori in gastric microbiome.

H. pyloriдиспепсиямикробиота желудкаметатранскриптомсеквенирование 16S рРНКH. pyloridyspepsiagastric microbiotametatranscriptome16S rRNA sequencingработа выполнена в рамках программы стратегического академического лидерства «Приоритет-2030» за счет средств субсидии Министерства науки и высшего образования Российской Федерации по проекту № FZSM-2023-0013 государственного задания Казанского федерального университета.this work was carried out within the framework of the “Priority-2030” strategic academic leadership program with subsidies from the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation under project No. FZSM-2023-0013 of the state assignment of the Kazan Federal University.ReferencesPrakash S., Rodes L., Coussa-Charley M., et al. Gut microbiota: next frontier in understanding human health and development of biotherapeutics. Biologics. 2011;5:71-86. doi: 10.2147/BTT.S19099Prakash S., Rodes L., Coussa-Charley M., TomaroDuchesneau C. Gut microbiota: Next frontier inunderstanding human health and development of biotherapeutics. Biologics. 2011;5:71–86. DOI: 10.2147/BTT.S19099Sekirov I, Russell S.L., Antunes L.C., et al. Gut microbiota in health and disease / // Physiol Rev. 2010; 90 (3):859-904. doi: 10.1152/physrev.00045.2009Sekirov I., Russell S.L., Antunes L.C., Finlay B.B. Gut microbiota in health and disease. Physiol Rev. 2010;90(3):859–904. DOI: 10.1152/physrev.00045.2009Petra C.V., Rus A., Dumitraşcu D.L. Gastric microbiota: tracing the culprit. Clujul Med. 2017; 90(4):369-376. doi: 10.15386/cjmed-854Petra C.V., Rus A., Dumitraşcu D.L. Gastric microbiota: Tracing the culprit. Clujul Med. 2017;90(4):369–76. DOI: 10.15386/cjmed-854Uemura N., Okamoto S., Yamamoto S., et al. Helicobacter pylori infection and the development of gastric cancer. N Engl J Med. 2001; 345(11):784-9. doi: 10.1056/NEJMoa001999Uemura N., Okamoto S., Yamamoto S., Matsumura N., Yamaguchi S., Yamakido M., et al. Helicobacter pylori infection and the development of gastric cancer. N Engl J Med. 2001;345(11):784–9. DOI: 10.1056/NEJMoa001999International Agency for Research on Cancer. Schistosomes, liver flukes and Helicobacter pylori. IARC Working Group on the Evaluation of Carcinogenic Risks to Humans. IARC Monogr Eval Carcinog Risks Hum. 1994; 61:1-241International Agency for Research on Cancer, World Health Organization. Schistosomes, liver flukes and Helicobacter pylori. IARC Working Group on the Evaluation of Carcinogenic Risks to Humans. Lyon, 7–14. IARC Monogr Eval Carcinog Risks Hum. 1994;61:1–241.Bik E.M., Eckburg P.B., Gill S.R., Nelson K.E., et al. Molecular analysis of the bacterial microbiota in the human stomach. Proc Natl Acad Sci USA. 2006; 103 (3):732–737. doi: 10.1073/pnas.0506655103Bik E.M., Eckburg P.B., Gill S.R., Nelson K.E., Purdom E.A., Francois F., et al. Molecular analysis of the bacterial microbiota in the human stomach. Proc Natl Acad Sci USA. 2006;103(3):732–7. DOI: 10.1073/pnas.0506655103Hunt R.H., Yaghoobi M. The Esophageal and Gastric Microbiome in Health and Disease. Gastroenterol Clin North Am. 2017; 46 (1):121-141. doi: 10.1016/j.gtc.2016.09.009Hunt R.H., Yaghoobi M. The esophageal and gastric microbiome in health and disease. Gastroenterol Clin North Am. 2017;46(1):121–41. DOI: 10.1016/j.gtc.2016.09.009Rajilic-Stojanovic M., Figueiredo C., Smet A., et al. Systematic review: gastric microbiota in health and disease. Aliment. Pharmacol. Ther. 2020; 51 (6):582–602. doi: 10.1111/apt.15650Rajilic-Stojanovic M., Figueiredo C., Smet A., Hansen R., Kupcinskas J., Rokkas T., et al. Systematic review: Gastric microbiota in health and disease. Aliment Pharmacol Ther. 2020;51(6):582–602. DOI: 10.1111/apt.15650Ивашкин В.Т., Лапина Т.Л., Маев И.В., Драпкина О.М., Козлов Р.С., Шептулин А.А., Трухманов А.С., Абдулхаков С.Р., Алексеева О.П., Алексеенко С.А., Андреев Д.Н., Бордин Д.С., Дехнич Н.Н., Кляритская И.Л., Корочанская Н.В., Осипенко М.Ф., Полуэктова Е.А., Сарсенбаева А.С., Симаненков В.И., Ткачев А.В., Ульянин А.И., Хлынов И.Б., Цуканов В.В. Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации, Научного сообщества по содействию клиническому изучению микробиома человека, Российского общества профилактики неинфекционных заболеваний, Межрегиональной ассоциации по клинической микробиологии и антимикробной химиотерапии по диагностике и лечению H. pylori у взрослых. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2022;32(6):72-93. https://doi.org/10.22416/1382-4376-2022-32-6-72-93Ivashkin V.T., Lapina T.L., Maev I.V., Drapkina O.M., Kozlov R.S., Sheptulin A.A., et al. Clinical practice guidelines of Russian Gastroenterological Association, Scientific Society for the Clinical Study of Human Microbiome, Russian Society for the Prevention of Non-Communicable Diseases, Interregional Association for Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy for Н. pylori diagnostics and treatment in adults. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2022;32(6):72–93. (In Russ.). DOI: 10.22416/1382-4376-2022-32-6-72-93Doohan D., Rezkitha Y., Waskito L., Vilaichone R., et al. Integrating microbiome, transcriptome and metabolome data to investigate gastric disease pathogenesis: a concise review. Expert Reviews in Molecular Medicine. 2021; 23:E9. doi: https://doi.org/10.1017/erm.2021.8Doohan D., Rezkitha Y., Waskito L., Vilaichone R., Yamaoka Y., Miftahussurur M. Integrating microbiome, transcriptome and metabolome data to investigate gastric disease pathogenesis: A concise review. Expert Reviews in Molecular Medicine. 2021;23:e9. DOI: 10.1017/erm.2021.8Румянцева Д.Е., Трухманов А.С., Кудрявцева А.В., Краснов Г.С., Параскевова А.В., Сторонова О.А., Пономарев А.Б. Микробиота пищевода и желудка у больных гастроэзофагеальной рефлюксной болезнью и здоровых добровольцев. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2018;28(4):36–46. https://doi.org/10.22416/1382-4376-2018-28-4-36-46Rumyantseva D.E., Trukhmanov A.S., Kudryavtseva A.V., Krasnov G.S., Paraskevova A.V., Storonova O.A., et al. Microbiota of the esophagus and stomach in patients with gastroesophageal reflux disease and healthy volunteers. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2018;28(4):36–46. (In Russ.). DOI: 10.22416/1382-4376-2018-28-4-36-46Amir I., Konikoff F.M., Oppenheim M., Gophna U., Half E.E. Gastric microbiota is altered in oesophagitis and Barrett’s oesophagus and further modified by proton pump inhibitors. Environmental Microbiology. 2014;16(9):2905–14. doi: 10.1111/1462-2920.12285Amir I., Konikoff F.M., Oppenheim M., Gophna U., Half E.E. Gastric microbiota is altered in oesophagitis and Barrett’s oesophagus and further modified by proton pump inhibitors. Environ Microbiol. 2014;16(9):2905–14. DOI: 10.1111/1462-2920.12285Parks D.H., Chuvochina M., Waite D.W., et al. A standardized bacterial taxonomy based on genome phylogeny substantially revises the tree of life. Nat Biotechnol. 2018; 36(10):996-1004. doi: 10.1038/nbt.4229Parks D.H., Chuvochina M., Waite D.W., Rinke C., Skarshewski A., Chaumeil P.A., et al. A standardized bacterial taxonomy based on genome phylogeny substantially revises the tree of life. Nat Biotechnol. 2018;36(10):996– 1004. DOI: 10.1038/nbt.4229Miao R., Wan C., Wang Z. The relationship of gastric microbiota and Helicobacter pylori infection in pediatrics population. Helicobacter. 2020; 25(1):e12676. doi: 10.1111/hel.12676Miao R., Wan C., Wang Z. The relationship of gastric microbiota and Helicobacter pylori infection in pediatrics population. Helicobacter. 2020;25(1):e12676. DOI: 10.1111/hel.12676Vasapolli R., Schutte K., Schulz C., Vital M., Schomburg D., et al. Analysis of transcriptionally active bacteria throughout the gastrointestinal tract of healthy individuals. Gastroenterology. 2019;157(4):1081–92 e3. doi:10.1053/j.gastro.2019.05.068Vasapolli R., Schütte K., Schulz C., Vital M., Schomburg D., Pieper D.H., et al. Analysis of transcriptionally active bacteria throughout the gastrointestinal tract of healthy individuals. Gastroenterology. 2019;157(4):1081– 92.e3. DOI: 10.1053/j.gastro.2019.05.068Maldonado-Contreras A., Goldfarb K.C., Godoy-Vitorino F., Karaoz U., Contreras M., Blaser M.J., Brodie E.L., Dominguez-Bello M.G. Structure of the human gastric bacterial community in relation to Helicobacter pylori status. Isme J. 2011;5(4):574–579. doi:10.1038/ismej.2010.149Maldonado-Contreras A., Goldfarb K.C., Godoy-Vitorino F., Karaoz U., Contreras M., Blaser M.J., et al. Structure of the human gastric bacterial community in relation to Helicobacter pylori status. ISME J. 2011;5(4):574–9. DOI: 10.1038/ismej.2010.149Chen C.C., Liou J.M., Lee Y.C., Hong T.C., El-Omar E.M., Wu M.S. The interplay between Helicobacter pylori and gastrointestinal microbiota. Gut Microbes. 2021;13(1):1-22. doi: 10.1080/19490976.2021.1909459Chen C.C., Liou J.M., Lee Y.C., Hong T.C., ElOmar E.M., Wu M.S. The interplay between Helicobacter pylori and gastrointestinal microbiota. Gut Microbes. 2021;13(1):1–22. DOI: 10.1080/19490976.2021.1909459Parsons B.N., Ijaz U.Z., D’Amore R., Burkitt M.D., Eccles R., Lenzi L., et al. Comparison of the human gastric microbiota in hypochlorhydric states arising as a result of Helicobacter pylori-induced atrophic gastritis, autoimmune atrophic gastritis and proton pump inhibitor use. PLoS Pathog. 2017;13(11): e1006653. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1006653Parsons B.N., Ijaz U.Z., D’Amore R., Burkitt M.D., Eccles R., Lenzi L., et al. Comparison of the human gastric microbiota in hypochlorhydric states arising as a result of Helicobacter pylori-induced atrophic gastritis, autoimmune atrophic gastritis and proton pump inhibitor use. PLoS Pathog. 2017;13(11):e1006653. DOI: 10.1371/journal.ppat.1006653Shao D., Vogtmann E., Liu A., Qin J., Chen W., Abnet C. C., et al. Microbial characterization of esophageal squamous cell carcinoma and gastric cardia adenocarcinoma from a high-risk region of China. Cancer. 2019; 125:3993–4002. doi: 10.1002/cncr.32403Shao D., Vogtmann E., Liu A., Qin J., Chen W., Abnet C.C., et al. Microbial characterization of esophageal squamous cell carcinoma and gastric cardia adenocarcinoma from a high-risk region of China. Cancer. 2019;125(2):3993–4002. DOI: 10.1002/cncr.32403Dai D., Yang Y., Yu J., Dang T., Qin W., Teng L., et al. Interactions between gastric microbiota and metabolites in gastric cancer. Cell Death Dis. 2021; 12:1104. doi: 10.1038/s41419-021-04396-yDai D., Yang Y., Yu J., Dang T., Qin W., Teng L., et al. Interactions between gastric microbiota and metabolites in gastric cancer. Cell Death Dis. 2021;12(12):1104. DOI: 10.1038/s41419-021-04396-yCoker O.O., Dai Z., Nie Y., Zhao G., Cao L., Nakatsu G., et al. Mucosal microbiome dysbiosis in gastric carcinogenesis. Gut. 2018; 67:1024–1032. doi: 10.1136/gutjnl-2017-314281Coker O.O., Dai Z., Nie Y., Zhao G., Cao L., Nakatsu G., et al. Mucosal microbiome dysbiosis in gastric carcinogenesis. Gut. 2018;67(6):1024–32. DOI: 10.1136/gutjnl-2017-314281Qi Y.F., Sun J.N., Ren L.F., Cao X.L., Dong J.H., Tao K., et al. Intestinal microbiota is altered in patients with gastric cancer from Shanxi Province, China. Dig. Dis. Sci. 2019; 64:1193–1203. doi: 10.1007/s10620-018-5411-yQi Y.F., Sun J.N., Ren L.F., Cao X.L., Dong J.H., Tao K., et al. Intestinal microbiota is altered in patients with gastric cancer from Shanxi Province, China. Dig Dis Sci. 2019;64(5):1193–203. DOI: 10.1007/s10620-018-5411-yGuo Y., Cao X.S., Zhou M.G., Yu B. Gastric microbiota in gastric cancer: Different roles of Helicobacter pylori and other microbes. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2023; 12:1105811. doi: 10.3389/fcimb.2022.1105811Guo Y., Cao X.S., Zhou M.G., Yu B. Gastric microbiota in gastric cancer: Different roles of Helicobacter pylori and other microbes. Front Cell Infect Microbiol. 2023;12:1105811. DOI: 10.3389/fcimb.2022.1105811Gantuya B., El-Serag H. B., Matsumoto T., Ajami N. J., Oyuntsetseg K., Azzaya D., et al. Gastric microbiota in helicobacter pylori-negative and -positive gastritis among high incidence of gastric cancer area. Cancers (Basel). 2019; 11(4). doi: 10.3390/cancers11040504Gantuya B., El-Serag H.B., Matsumoto T., Ajami N.J., Oyuntsetseg K., Azzaya D., et al. Gastric microbiota in Helicobacter pylori-negative and -positive gastritis among high incidence of gastric cancer area. Cancers (Basel). 2019;11(4):504. DOI: 10.3390/cancers11040504He C., Peng C., Wang H., Ouyang Y., Zhu Z., Shu X., Zhu Y., Lu N. The eradication of Helicobacter pylori restores rather than disturbs the gastrointestinal microbiota in asymptomatic young adults. Helicobacter. 2019;24:e12590. doi:10.1111/hel.12590He C., Peng C., Wang H., Ouyang Y., Zhu Z., Shu X., et al. The eradication of Helicobacter pylori restores rather than disturbs the gastrointestinal microbiota in asymptomatic young adults. Helicobacter. 2019;24(4):e12590. DOI: 10.1111/hel.12590Li T.H., Qin Y., Sham P.C., Lau K.S., Chu K.M., Leung W.K. Alterations in gastric microbiota after H. Pylori Eradication and in Different Histological Stages of Gastric Carcinogenesis. Sci Rep. 2017;7:44935. doi: 10.1038/srep44935Li T.H., Qin Y., Sham P.C., Lau K.S., Chu K.M., Leung W.K. Alterations in gastric microbiota after H. pylori eradication and in different histological stages of gastric carcinogenesis. Sci Rep. 2017;7:44935. DOI: 10.1038/srep44935Sung J.J.Y., Coker O.O., Chu E., Szeto C.H., Luk S.T.Y., Lau H.C.H., Yu J. Gastric microbes associated with gastric inflammation, atrophy and intestinal metaplasia 1 year after Helicobacter pylori eradication. Gut. 2020; 69(9):1572–1581. doi:10.1136/gutjnl-2019-319826Sung J.J.Y., Coker O.O., Chu E., Szeto C.H., Luk S.T.Y., Lau H.C.H., et al. Gastric microbes associated with gastric inflammation, atrophy and intestinal metaplasia 1 year after Helicobacter pylori eradication. Gut. 2020;69(9):1572–81. DOI: 10.1136/gutjnl-2019-319826

The authors declare that there are no conflicts of interest present.