Метаанализ связи вируса папилломы человека и плоскоклеточного рака пищевода
https://doi.org/10.22416/1382-4376-2025-35-1-31-41
Аннотация
Цель: систематизировать данные имеющихся исследований, связанных с вопросом ассоциации папилломавирусной инфекции с плоскоклеточным раком пищевода.
Методы. Поиск литературы был проведен в базах данных PubMed и Google Scholar. В исследование были включены полнотекстовые статьи за 1995–2023 гг. Язык исследований не являлся преградой для включения в данный метаанализ. Всего проанализировано 130 литературных источников. Метаанализ проводился на основе данных из 17 исследований «случай-контроль», которые в сумме учитывают 1912 образцов опухолевой ткани плоскоклеточного рака пищевода и 2206 контрольных образцов нормальной ткани пищевода.
Основные положения. На сегодняшний день встречается все больше исследований, касающихся определения значения вируса папилломы человека в качестве фактора риска развития плоскоклеточного рака пищевода. Однако вопрос об ассоциации вируса папилломы человека с риском развития рака пищевода, несмотря на большое количество исследований по данной теме, по-прежнему является спорным.
Выводы. Результирующий относительный риск (RR) развития плоскоклеточного рака пищевода при папилломавирусной инфекции составил 1,22 (95%-ный доверительный интервал (95% ДИ): 1,11–1,35; р =0,000023). При этом стратификация данных в зависимости от этнического происхождения пациентов показала, что наибольший риск развития плоскоклеточного рака пищевода при папилломавирусной инфекции наблюдается у пациентов азиатской этнической группы (RR = 1,34; 95% ДИ: 1,26–1,42; р = 0,042). У арабcкой этнической группы риск развития плоскоклеточного рака пищевода при папилломавирусной инфекции составил 1,27 (95% ДИ: 1,09–1,48; р = 0,005), в то время как у европейцев он не достигает статистически значимых значений (р = 0,232).
Об авторах
Е. А. КравцоваРоссия
Кравцова Екатерина Андреевна — младший научный сотрудник лаборатории онковирусологии; аспирант кафедры физиологии человека и животных Биологического института
634009, г. Томск, пер. Кооперативный, 5
М. М. Цыганов
Россия
Цыганов Матвей Михайлович — кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории онковирусологии; доцент кафедры биохимии и молекулярной биологии с курсом клинической лабораторной диагностики
634009, г. Томск, пер. Кооперативный, 5
И. А. Цыденова
Россия
Цыденова Ирина Александровна — младший научный сотрудник лаборатории онковирусологии; аспирант кафедры генетики и клеточной биологии Биологического института
634009, г. Томск, пер. Кооперативный, 5.
Н. В. Литвяков
Россия
Литвяков Николай Васильевич — доктор биологических наук, профессор РАН, руководитель лаборатории онковирусологии; профессор кафедры физиологии человека и животных Биологического института
634009, г. Томск, пер. Кооперативный, 5.
М. К. Ибрагимова
Россия
Ибрагимова Марина Константиновна — кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории онковирусологии; доцент кафедры зоологии позвоночных Биологического института; доцент кафедры биохимии и молекулярной биологии с курсом клинической лабораторной диагностики
634009, г. Томск, пер. Кооперативный, 5.
Список литературы
1. Li S., Luk H.Y., Xia C., Chen Z., Chan P.K.S., Boon S.S. Oesophageal carcinoma: The prevalence of DNA tumour viruses and therapy. Tumour Virus Res. 2022;13:200231. DOI: 10.1016/j.tvr.2021.200231
2. Sung H., Ferlay J., Siegel R.L., Laversanne M., Soerjomataram I., Jemal A., et al. Global cancer statistics 2020: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries. CA Cancer J Clin. 2021;71(3):209–49. DOI: 10.3322/caac.21660
3. Rajendra K., Sharma P. Viral pathogens in oesophageal and gastric cancer. Pathogens. 2022;11(4):476. DOI: 10.3390/pathogens11040476
4. Mbatha S., Hull R., Dlamini Z. Exploiting the molecular basis of oesophageal cancer for targeted therapies and biomarkers for drug response: Guiding clinical decision-making. Biomedicines. 2022;10(10):2359. DOI: 10.3390/biomedicines10102359
5. Burassakarn A., Pientong C., Tongchai P., Wongjampa W., Poosari A., Udomsin A., et al. Epidemiological evidence and association of human papillomavirus with esophageal cancer in northeastern Thailand: A case-control study. Front Microbiol. 2023;14:1146322. DOI: 10.3389/fmicb.2023.1146322
6. Liyanage S.S., Segelov E., Malik A., Garland S.M., Tabrizi S.N., Cummins E., et al. A case-control study of the role of human papillomavirus in oesophageal squamous cell carcinoma in Australia. J Oncol. 2014;2014:236482. DOI: 10.1155/2014/236482
7. Wang W.J., Wu M.J., Ren J.L., Xie P., Chang J., Hu G.M., et al. p16INK4a is not a reliable screening marker of HPV infection in esophageal squamous cell carcinoma: Evidence from a meta-analysis. Int J Biol Markers. 2016;31(4):e431–9. DOI: 10.5301/jbm.5000213
8. Huang F.L., Yu S.J. Esophageal cancer: Risk factors, genetic association, and treatment. Asian J Surg. 2018;41(3):210–5. DOI: 10.1016/j.asjsur.2016.10.005
9. Taghavi N., Biramijamal F., Sotoudeh M., Khademi H., Malekzadeh R., Moaven O., et al. p16INK4a hypermethylation and p53, p16 and MDM2 protein expression in esophageal squamous cell carcinoma. BMC Cancer. 2010;10:138. DOI: 10.1186/1471-2407-10-138
10. Liyanage S.S., Segelov E., Garland S.M., Tabrizi S.N., Seale H., Crowe P.J., et al. Role of human papillomaviruses in esophageal squamous cell carcinoma. Asia Pac J Clin Oncol. 2013;9(1):12–28. DOI: 10.1111/j.1743-7563.2012.01555.x
11. Guo T., Kang S.Y., Cohen E.E.W. Current perspectives on recurrent HPV-mediated oropharyngeal cancer. Front Oncol. 2022;12:966899. DOI: 10.3389/fonc.2022.966899
12. Nauta I.H., Heideman D.A., Brink A., van der Steen B., Bloemena E., Koljenović S., et al. The unveiled reality of human papillomavirus as risk factor for oral cavity squamous cell carcinoma. Int J Cancer. 2021;149(2):420–30. DOI: 10.1002/ijc.33514
13. Thrumurthy S.G., Chaudry M.A., Thrumurthy S.S., Mughal M. Oesophageal cancer: Risks, prevention, and diagnosis. BMJ. 2019;366:l4373. DOI: 10.1136/bmj.l4373
14. Rajendra S., Pavey D., McKay O., Merrett N., Gautam S.D. Human papillomavirus infection in esophageal squamous cell carcinoma and esophageal adenocarcinoma: A concise review. Ann N Y Acad Sci. 2020;1482(1):36–48. DOI: 10.1111/nyas.14509
15. Fidalgo P.O., Cravo M.L., Chaves P.P., Leitão C.N., Mira F.C. High prevalence of human papillomavirus in squamous cell carcinoma and matched normal esophageal mucosa. Assessment by polymerase chain reaction. Cancer. 1995:76(9): 1522–8. DOI: 10.1002/1097-0142(19951101)76:9<1522::AID-CNCR2820760904>3.0.CO;2-3
16. Cao B., Tian X., Li Y., Jiang P., Ning T., Xing H., et al. LMP7/TAP2 gene polymorphisms and HPV infection in esophageal carcinoma patients from a high incidence area in China. Carcinogenesis. 2005;26(7):1280–4. DOI: 10.1093/carcin/bgi071
17. Georgantis G., Syrakos T., Agorastos T., Miliaras S., Gagalis A., Tsoulfas G., et al. Detection of human papillomavirus DNA in esophageal carcinoma in Greece. World J Gastroenterol. 2015;21(8):2352. DOI: 10.3748/wjg.v21.i8.2352
18. West A.B., Soloway G.N., Lizarraga G., Tyrrell L., Longley J.B. Type 73 human papillomavirus in esophageal squamous cell carcinoma: A novel association. Cancer. 1996;77(12):2440–4. DOI: 10.1002/(SICI)1097-0142 (19960615)77:12<2440::AID-CNCR4>3.0.CO;2-Q
19. Szentirmay Z., Szántó I., Bálint I., Pólus K., Remenár E., Tamás L., et al. Causal association between human papilloma virus infection and head and neck and esophageal squamous cell carcinoma. Magy Onkol. 2002;46(1):35–41.
20. Kamangar F., Qiao Y.L., Schiller J.T., Dawsey S.M., Fears T., Sun X.D., et al. Human papillomavirus serology and the risk of esophageal and gastric cancers: Results from a cohort in a high-risk region in China. Int J Cancer. 2006;119(3):579–84. DOI: 10.1002/ijc.21871
21. Saegusa M., Hashimura M., Takano Y., Ohbu M., Okayasu I. Absence of human papillomavirus genomic sequences detected by the polymerase chain reaction in oesophageal and gastric carcinomas in Japan. Mol Pathol. 1997;50(2):101. DOI: 10.1136/mp.50.2.101
22. Syrjänen K., Pyrhönen S., Aukee S., Koskela E. Squamous cell papilloma of the esophagus: A tumour probably caused by human papilloma virus (HPV). Diagn Histopathol. 1982;5(4):291–6.
23. Zhang D., Zhang Q., Zhou L., Huo L., Zhang Y., Shen Z., et al. Comparison of prevalence, viral load, physical status and expression of human papillomavirus-16,-18 and-58 in esophageal and cervical cancer: A case-control study. BMC Cancer. 2010;10(1):650. DOI: 10.1186/1471-2407-10-650
24. Moradi A., Mokhtari-Azad T. Detection of HPV in cancerous and non-cancerous esophageal tissues from Turkmen-Sahra, Iran. Int J Cancer Res. 2006;2:113–8.
25. Antonsson A., Nancarrow D.J., Brown I.S., Green A.C., Drew P.A., Watson D.I., et al. High-risk human papillomavirus in esophageal squamous cell carcinoma. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev. 2010;19(8):2080–7. DOI: 10.1158/1055-9965.EPI-10-0033
26. Bahnassy A.A., Zekri A.R.N., Abdallah S., El-Shehaby A.M., Sherif G.M., et al. Human papillomavirus infection in Egyptian esophageal carcinoma: Correlation with p53, p21waf, mdm2, C-erbB2 and impact on survival. Pathol Int. 2005;55(2):53–62. DOI: 10.1111/j.1440-1827.2005.01804.x
27. Katiyar S., Hedau S., Jain N., Kar P., Khuroo M.S., Mohanta J., et al. p53 gene mutation and human papillomavirus (HPV) infection in esophageal carcinoma from three different endemic geographic regions of India. Cancer Lett. 2005;218(1):69–79. DOI: 10.1016/j.canlet.2004.09.003
28. Cui X., Chen Y., Liu L., Li L., Hu J., Yang L., et al. Heterozygote of PLCE1 rs2274223 increases susceptibility to human papillomavirus infection in patients with esophageal carcinoma among the Kazakh populations. J Med Virol. 2014;86(4):608–17. DOI: 10.1002/jmv.23775
29. Pastrez P.R.A., Mariano V.S., da Costa A.M., Silva E.M., Scapulatempo-Neto C., Guimarães D.P., et al. The relation of HPV infection and expression of p53 and p16 proteins in esophageal squamous cells carcinoma. J Cancer. 2017;8(6):1062–70. DOI: 10.7150/jca.17080
30. Mohammadpour B., Khodabandehloo M., Motazakker M. The prevalence and association of human papillomavirus with esophageal cancer in West Azerbaijan, Iran. Int J Cancer Manag. 2019;12(11):e90608. DOI: 10.5812/ijcm.90608
31. Yahyapour Y., Sadeghi F., Alizadeh A., Rajabnia R., Siadati S. Detection of merkel cell polyomavirus and human papillomavirus in esophageal squamous cell carcinomas and non-cancerous esophageal samples in Northern Iran. Pathol Oncol Res. 2016;22(4):667–72. DOI: 10.1007/s12253-016-0048-7
32. Sadeghian Z., Bannazadeh Baghi H., Poortahmasebi V., Sadeghi J., Hasani A., Azadi A., et al. Evidence of high-risk human papillomavirus in esophageal cancer in East Azerbaijan province, northwest of Iran. Can J Infect Dis Med Microbiol. 2022;2022:1099477. DOI: 10.1155/2022/1099477
33. Hu J.M., Li L., Chen Y.Z., Pang L.J., Yang L., Liu C.X., et al. Human papillomavirus type 16 infection may be involved in esophageal squamous cell carcinoma carcinogenesis in Chinese Kazakh patients. Dis Esophagus. 2013;26(7):703–7. DOI: 10.1111/dote.12009
34. Sur M., Cooper K. The role of the human papilloma virus in esophageal cancer. Pathology. 1998;30(4):348–54. DOI: 10.1080/00313029800169616
35. Guo F., Liu Y., Wang X., He Z., Weiss N.S., Madeleine M.M., et al. Human papillomavirus infection and esophageal squamous cell carcinoma: A case-control study. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev. 2012;21(5):780–5. DOI: 10.1158/1055-9965.EPI-11-1206
36. Liyanage S.S., Rahman B., Ridda I., Newall A.T., Tabrizi S.N., Garland S.M., et al. The aetiological role of human papillomavirus in oesophageal squamous cell carcinoma: A meta-analysis. PLoS One. 2013;8(7):e69238. DOI: 10.1371/journal.pone.0069238
37. Petrick J.L., Wyss A.B., Butler A.M., Cummings C., Sun X., Poole C., et al. Prevalence of human papillomavirus among oesophageal squamous cell carcinoma cases: Systematic review and meta-analysis. Br J Cancer. 2014;110(9):2369–77. DOI: 10.1038/bjc.2014.96
38. Guo L., Liu S., Zhang S., Chen Q., Zhang M., Quan P., et al. Human papillomavirus-related esophageal cancer survival: A systematic review and meta-analysis. Medicine (Baltimore). 2016;95(46):e5318. DOI: 10.1097/MD.0000000000005318
39. Wang J., Zhao L., Yan H., Che J., Huihui L., Jun W., et al. A meta-analysis and systematic review on the association between human papillomavirus (types 16 and 18) infection and esophageal cancer worldwide. PLoS One. 2016;11(7):e0159140. DOI: 10.1371/journal.pone.0159140
40. Hardefeldt H.A., Cox M.R., Eslick G.D. Association between human papillomavirus (HPV) and oesophageal squamous cell carcinoma: A meta-analysis. Epidemiol Infect. 2014;142(6):1119–37. DOI: 10.1017/S0950268814000016
41. Mohammadpour B., Rouhi S., Khodabandehloo M., Moradi M. Prevalence and association of human papillomavirus with esophageal squamous cell carcinoma in Iran: A systematic review and meta-analysis. Iran J Public Health. 2019;48(7):1215–26.
Дополнительные файлы
Рецензия
Для цитирования:
Кравцова Е.А., Цыганов М.М., Цыденова И.А., Литвяков Н.В., Ибрагимова М.К. Метаанализ связи вируса папилломы человека и плоскоклеточного рака пищевода. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2025;35(1):31-41. https://doi.org/10.22416/1382-4376-2025-35-1-31-41
For citation:
Kravtsova E.A., Tsyganov M.M., Tsydenova I.A., Litviakov N.V., Ibragimova M.K. A Meta-Analysis of the Association Between Human Papillomavirus and Oesophageal Squamous Cell Cancer. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2025;35(1):31-41. https://doi.org/10.22416/1382-4376-2025-35-1-31-41

Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 License.