Эндоскопическая семиотика эозинофильного эзофагита: от истоков к современности. Обзор литературы и собственный опыт

Цель: систематизировать литературные и собственные данные об эндоскопической семиотике эозинофильного эзофагита.

Основные положения. Эозинофильный эзофагит — хроническое воспалительное заболевание пищевода, характеризующееся выраженной эозинофильной инфильтрацией слизистой оболочки пищевода, развитием субэпителиального и подслизистого фиброза, приводящими к нарушению функции пищевода, развитию стриктур и сужению просвета пищевода, что клинически проявляется прогрессирующей дисфагией, эпизодами обтурации пищевода пищевым комком. Своевременная диагностика и адекватное лечение эозинофильного эзофагита позволяют предотвратить развитие стриктур и других осложнений.

Установление диагноза базируется на данных эндоскопического исследования с забором большого числа биоптатов (не менее шести) из слизистой оболочки пищевода с подтверждением характерной гистологической картины. Описаны основные и дополнительные эндоскопические признаки эозинофильного эзофагита, к которым относят отек, борозды, кольца, экссудат, стриктуры, «кошачий» пищевод, пищевод узкого калибра, пищевод по типу «гофрированной бумаги». В последние годы предложены новые эндоскопические симптомы, такие как множественные полиповидные поражения, изменения слизистой оболочки пищевода по типу «спины анкилозавра» и «гусеничного следа». Несмотря на многообразие эндоскопических изменений, они обладают невысокой специфичностью, их могут пропустить врачи-эндоскописты, что приводит к запоздалой диагностике заболевания. Большие надежды возлагаются на использование эндоскопической аппаратуры высокого разрешения, создание программ искусственного интеллекта для обработки эндоскопического изображения.

Заключение. Эзофагогастродуоденоскопия является ключевым методом в диагностике эозинофильного эзофагита: знание эндоскопических признаков заболевания, проведение множественной биопсии из пищевода при подозрении на эозинофильный эзофагит позволит своевременно (еще до развития осложнений) установить диагноз, начать лечение, предотвратить развитие стриктур.

1. Dhar A., Haboubi H.N., Attwood S.E., Auth M.K.H., Dunn J.M., Sweis R., et al. British Society of Gastroenterology (BSG) and British Society of Paediatric Gastroenterology, Hepatology and Nutrition (BSPGHAN) joint consensus guidelines on the diagnosis and management of eosinophilic oesophagitis in children and adults. Gut. 2022;71(8):1459–87. DOI:10.1136/gutjnl-2022-327326

2. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Трухманов А.С., Лапина Т.Л., Андреев Д.Н., Баранская Е.К. и др. Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации по диагностике и лечению эозинофильного эзофагита. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2018;28(6):84–98. DOI: 10.22416/1382-4376-2018-28-6-84-98

3. Ивашкин В.Т., Баранская Е.К., Трухманов А.С., Кайбышева В.О. Эозинофильный эзофагит: учебное пособие для врачей. М.: АИСПИ РАН, 2013.

4. Hahn J.W., Lee K., Shin J.I., Cho S.H., Turner S., Shin J.U., et al. Global incidence and prevalence of eosinophilic esophagitis,1976–2022: A systematic review and meta-analysis. Clin Gastroenterol Hepatol. 2023;21(13):3270–84.e77. DOI:10.1016/j.cgh.2023.06.005

5. Кайбышева В.О., Михалева Л.М., Никонов Е.Л., Шаповальянц С.Г. Эпидемиология, этиология и патогенез эозинофильного эзофагита. Новейшие данные. Доказательная гастроэнтерология. 2019;8(2):50–72. DOI:10.17116/dokgastro2019802150

6. Ивашкин В.Т., Баранская Е.К., Кайбышева В.О., Иванова Е.В., Федоров Е.Д. Эозинофильный эзофагит: обзор литературы и описание собственного наблюдения. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2012;22(1):71–81.

7. Schoepfer A.M., Safroneeva E., Bussmann C., Kuchen T., Portmann S., Simon H.U., et al. Delay in diagnosis of eosinophilic esophagitis increases risk for stricture formation in a time-dependent manner. Gastroenterology. 2013;145(6): 1230–6.e1-2. DOI:10.1053/j.gastro.2013.08.015

8. Lipka S., Kumar A., Richter J.E. Impact of diagnostic delay and other risk factors on eosinophilic esophagitis phenotype and esophageal diameter. J Clin Gastroenterol. 2016;50(2):134–40.DOI:10.1097/MCG.0000000000000297

9. Abe Y., Sasaki Y., Yagi M., Mizumoto N., Onozato Y., Umehara M., et al. Endoscopic diagnosis of eosinophilic esophagitis: Basics and recent advances. Diagnostics (Basel). 2022;12(12):3202. DOI:10.3390/diagnostics12123202

10. Кайбышева В.О., Михалева Л.М. Эозинофильный эзофагит. М.: МедиаСфера, 2021.

11. Кайбышева В.О., Кашин С.В., Михалева Л.М., Видяева Н.С., Куваев Р.О., Галкова З.В. и др. Эозинофильный эзофагит: современный взгляд на проблему и собственные клинические наблюдения. Доказательная гастроэнтерология. 2019;8(1):58–83. DOI:10.17116/dokgastro2019801158

12. Kim H.P., Vance R.B., Shaheen N.J., Dellon E.S. The prevalence and diagnostic utility of endoscopic features of eosinophilic esophagitis: A meta-analysis. Clin Gastroenterol Hepatol. 2012;10(9):988–96.e5. DOI:10.1016/j.cgh.2012.04.019

13. Kumagai Y., Takubo K., Kawada K., Higashi M., Ishiguro T., Sobajima J., et al. Endocytoscopic observation of various types of esophagitis. Esophagus. 2016;13:200–7. DOI:10.1007/s10388-015-0517-1

14. Shimamura Y., Goda K., Hirooka S., Inoue H. Observation of bilobed nucleus sign by endocytoscopy in eosinophilic esophagitis. Gastrointest Endosc. 2021;93(1):259–60. DOI:10.1016/j.gie.2020.06.063

15. Römmele C., Mendel R., Barrett C., Kiesl H., Rauber D., Rückert T., et al. An artificial intelligence algorithm is highly accurate for detecting endoscopic features of eosinophilic esophagitis. Sci Rep. 2022;12(1):11115. DOI:10.1038/s41598-022-14605-z

16. Okimoto E., Ishimura N., Adachi K., Kinoshita Y., Ishihara S., Tada T. Application of convolutional neural networks for diagnosis of eosinophilic esophagitis based on endoscopic imaging. J Clin Med. 2022;11(9):2529. DOI: 10.3390/jcm11092529

17. Hirano I., Moy N., Heckman M.G., Thomas C.S., Gonsalves N., Achem S.R. Endoscopic assessment of the oesophageal features of eosinophilic oesophagitis: Validation of a novel classification and grading system. Gut. 2013;62(4):489–95. DOI: 10.1136/gutjnl-2011-301817

18. Chen J.W., Pandolfino J.E., Lin Z., Ciolino J.D., Gonsalves N., Kahrilas P.J., et al .Severity of end oscopically identified esophageal rings correlates with red ucedesophageal distensibility in eosinophilic esophagitis. Endoscopy. 2016;48(9):794–801. DOI: 10.1055/s-0042-107340

19. Dellon E.S., Cotton C.C., Gebhart J.H., Higgins L.L., Beitia R., Woosley J.T., et al. Accuracy of the eosinophilic esophagitis endoscopic reference score in diagnosis and determining response to treatment. Clin Gastroenterol Hepatol. 2016;14(1):31–9. DOI: 10.1016/j.cgh.2015.08.040

20. van Rhijn B.D., Verheij J., Smout A.J., Bredenoord A.J. The Endoscopic Reference Score shows modest accuracy to predict histologic remission in adult patients with eosinophilic esophagitis. Neurogastroenterol Motil. 2016;28(11):1714–22. DOI: 10.1111/nmo.12872

21. Parfitt J.R., Gregor J.C., Suskin N.G., Jawa H.A., Driman D.K. Eosinophilic esophagitis in adults: Distinguishing features from gastroesophageal reflux disease: A study of 41 patients. Mod Pathol. 2006;19(1):90–6. DOI: 10.1038/modpathol.3800498

22. Fujiwara Y., Tanigawa T., Yamagami H., Watanabe K., Tominaga K., Watanabe T., et al. Eosinophilic esophagitis-like endoscopic findings in patients with erosive esophagitis. Esophagus. 2013;10:199–204. DOI: 10.1007/s10388-013-0383-7

23. Odze R.D. Pathology of eosinophilic esophagitis: What the clinician needs to know. Am J Gastroenterol. 2009;104(2):485–90. DOI: 10.1038/ajg.2008.40

24. Dellon E.S. Optimizing the endoscopic examination in eosinophilic esophagitis. Clin Gastroenterol Hepatol. 2021;19(12):2489–92.e1. DOI: 10.1016/j.cgh.2021.07.011

25. Carlson D.A., Hirano I. Narrow-caliber esophagus of eosinophilic esophagitis: Difficult to define, resistant to remedy. Gastrointest Endosc. 2016;83(6):1149–50. DOI: 10.1016/j.gie.2016.01.034

26. Gentile N., Katzka D., Ravi K., Trenkner S., Enders F., Killian J., et al. Oesophageal narrowing is common and frequently under-appreciated at endoscopyin patients with oesophageal eosinophilia. Aliment Pharmacol Ther. 2014;40(11–12):1333–40. DOI: 10.1111/apt.12977

27. Hirano I. Clinical relevance of esophageal subepithelial activity in eosinophilic esophagitis. J Gastroenterol. 2020;55(3):249–60. DOI: 10.1007/s00535-019-01624-3

28. Hernandez P.V., Amer S., Lam-Himlin D.M., DiSantis D.J., Menias C.O., Horsley-Silva J.L. Eosinophilic esophagitis: Imaging features with endoscopic and pathologic correlation. Abdom Radiol (NY). 2020;45(3):591– 600. DOI: 10.1007/s00261-019-02374-9

29. Sengupta N., Tapper E.B., Corban C., Sommers T., Leffler D.A., Lembo A.J. The clinical predictors of aetiology and complications among 173 patients presenting to the Emergency Department with oesophageal foodbolus impaction from 2004–2014. Aliment Pharmacol Ther. 2015;42(1):91–8. DOI: 10.1111/apt.13237

30. Hillman L., Donohue S., Broman A.T., Hoversten P., Gaumnitz E., Lomeli L. Empiric proton pump inhibitor therapy after esophageal food impaction may mask eosinophilic esophagitis diagnosis at follow-up. Dis Esophagus. 2021;34(11):doab030. DOI: 10.1093/dote/doab030

31. Chang J.W., Olson S., Kim J.Y., Dolan R., Greenson J., Sanders G., et al . Loss to follow-up after food impaction among patients with and without eosinophilic esophagitis. Dis Esophagus.2019;32(12):doz056. DOI:10.1093/dote/doz056

32. Wechsler J.B., Bolton S.M., Amsden K., Wershil B.K., Hirano I., Kagalwalla A.F. Eosinophilic Esophagitis Reference Score accurately identifies disease activity and treatment effects in children. Clin Gastroenterol Hepatol. 2018;16(7):1056–63. DOI:10.1016/j.cgh.2017.12.019

33. van Rhijn B.D., Warners M.J., Curvers W.L., van Lent A.U., Bekkali N.L., Takkenberg R.B., et al. Evaluating the endoscopic reference score for eosinophilic esophagitis: Moderate to substantial intra- and interobserver reliability. Endoscopy. 2014;46(12):1049–55. DOI:10.1055/s-0034-1377781

34. Ma C., Bredenoord A.J., Dellon E.S., Alexander J.A., Biedermann L., Hogan M., et al. Reliability and responsiveness of endoscopic disease activity assessment in eosinophilic esophagitis. Gastrointest Endosc. 2022;95(6):1126–37.e2. DOI:10.1016/j.gie.2022.01.014

35. Abe Y., Sasaki Y., Yagi M., Mizumoto N., Onozato Y., Kon T., et al. Linked color imaging improves the diagnostic accuracy of eosinophilic esophagitis. DEN Open. 2022;3(1):e146. DOI:10.1002/deo2.146

36. Ayaki M., Manabe N., Nakamura J., Fujita M., Kamada T., Imamura K., et al. The “caterpillar sign”: A novel endoscopic indicator of eosinophilic esophagitis. Esophagus.2021;18(1):156–62.DOI:10.1007/s10388-020-00791-0

37. Safroneeva E., Straumann A., Coslovsky M., Zwahlen M., Kuehni C.E., Panczak R., et al.; International Eosinophilic Esophagitis Activity Index Study Group. Symptoms have modest accuracy in detecting endoscopic and histologic remission in adults with eosinophilic esophagitis. Gastroenterology. 2016;150(3):581–90.e4. DOI:10.1053/j.gastro.2015.11.004

38. Rodríguez-Sánchez J., Barrio-Andrés J., Nantes Castillejo O., Valdivieso-Cortazar E., Pérez-Martínez I., Boumidi A., et al. The Endoscopic Reference Score shows modest accuracy to predict either clinical or histological activity in adult patients with eosinophilic oesophagitis. Aliment Pharmacol Ther.2017;45(2):300–9.DOI:10.1111/apt.13845

39. Aceves S.S., Alexander J.A., Baron T.H., BredenoordA.J., Day L., Dellon E.S., et al. Endoscopic approach to eosinophilic esophagitis: American Society for Gastrointestinal Endoscopy Consensus Conference. Gastrointest Endosc. 2022;96(4):576–92.e1. DOI:10.1016/j.gie.2022.05.013

40. Mulder D.J., Gander S., Hurlbut D.J., Soboleski D.A., Smith R.G., Justinich C.J. Multiple squamous hyperplastic-fibrous inflammatory polyps of the oesophagus: A new feature of eosinophilic oesophagitis? J Clin Pathol. 2009;62(9):845–6. DOI:10.1136/jcp.2009.066100

41. Gill J.A., Shutter J., Brady P. A rare endoscopic feature of eosinophilic esophagitis. Endoscopy. 2011;43 Suppl 2 UCTN:E17. DOI:10.1055/s-0030-1255917

42. Schoepfer A.M., Safroneeva E., Peterson K. Endoscopic features of eosinophilic esophagitis. Immunol Allergy Clin North Am. 2024;44(2):197–204. DOI: 10.1016/j.iac.2023.12.007

43. Ishimura N., Sumi S., Okada M., Izumi D., Mikami H., Okimoto E., et al. Ankylosaurus backsign: Novel endoscopic finding in esophageal eosinophilia patients indicating proton pump inhibitor response. Endosc Int Open. 2018;6(2):E165–72. DOI: 10.1055/s-0043-122882

44. Moawad F.J., Robinson C.L., Veerappan G.R., Summers T.A., Maydonovitch C.L., Wong R.Kh. The tug sign: An endoscopic feature of eosinophilic esophagitis. Am J Gastroenterol. 2013;108(12):1938–9. DOI: 10.1038/ajg.2013.252

45. Dellon E.S., Gebhart J.H., Higgins L.L., Hathorn K.E., Woosley J.T., Shaheen N.J. Theesophageal biopsy “pull” sign: A highly specific and treatment-responsive endoscopic finding in eosinophilic esophagitis (with video). Gastrointest Endosc. 2016;83(1):92–100. DOI: 10.1016/j.gie.2015.05.046

46. Kon T., Abe Y., Sasaki Y., Kikuchi R., Uchiyama S., Kusaka G., et al. Clinical features of esophageal eosinophilia according to endoscopic phenotypes. Intern Med. 2020;59(23):2971–9. DOI: 10.2169/internalmedicine.4447-20

47. Suzuki Y., Iizuka T., Hosoi A., Kikuchi D., Okamura T., Ochiai Y., et al. Clinicopathological differences between eosinophilic esophagitis and asymptomatic esophageal eosinophilia. Intern Med. 2022;61(9):1319–27. DOI: 10.2169/internalmedicine.8241-21

48. Dellon E.S., Liacouras C.A., Molina-Infante J., Furuta G.T., Spergel J.M., Zevit N., et al. Updated International Consensus diagnostic criteria for eosinophilic esophagitis: Proceedings of the AGREE Conference. Gastroenterology. 2018;155(4):1022–33.e10. DOI: 10.1053/j.gastro.2018.07.009

49. Масленкина К.С., Михалева Л.М., Мотылев Е.Н., Гущин М.Ю., Кайбышева В.О., Атякшин Д.А. и др. Клинико-морфологическая диагностика эозинофильного эзофагита. Клиническая и экспериментальная морфология. 2023;12(3):5–18. DOI: 10.31088/CEM2023.12.3.5-18

50. Макушина А.А., Сторонова О.А., Трухманов А.С., Лапина Т.Л., Ивашкин В.Т. Эффективность монотерапии топическими глюкокортикостероидами в достижении и поддержании клинической и гистологической ремиссии у подростков и взрослых пациентов с эозинофильным эзофагитом: систематический обзор и метаанализ. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2022;32(4):27–37. DOI: 10.22416/1382-4376-2022-32-4-27-37