Роль инфекции Helicobacter pylori в развитии железодефицитной и В₁₂-дефицитной анемии

Цель: провести анализ современных данных литературы, касающихся возможной связи инфекции Helicobacter pylori (H. pylori) c развитием железодефицитной и В₁₂-дефицитной анемии.

Основные положения. В опубликованных работах показано, что во многих случаях (особенно в педиатрической практике) железодефицитная анемия с неустановленной причиной может быть обусловлена наличием инфекции H. pylori, которая с помощью различных механизмов может приводить к нарушению всасывания железа. Эрадикация этой инфекции способствует восстановлению нормальных показателей красной крови. Кроме этого, у больных, инфицированных H. pylori, отмечается более низкий уровень витамина В₁₂ в крови по сравнению с неинфицированными лицами. Механизмы, способствующие нарушению всасывания витамина В₁₂ у пациентов с инфекцией H. pylori, могут быть связаны с прогрессированием мультифокального атрофического гастрита, а также с выработкой антител к париетальным клеткам и внутреннему фактору Касла. Рекомендации многих национальных гастроэнтерологических обществ и согласительных совещаний считают целесообразным проведение у пациентов, имеющих железодефицитную или В₁₂-дефицитную анемию с неустановленной причиной, тестирования на наличие инфекции H. pylori c последующей эрадикацией.

Заключение. Существует положительная связь между инфекцией H. pylori и возникновением железодефицитной анемии с неустановленной причиной. Проблема связи между инфекцией H. pylori и В₁₂-дефицитной анемией изучена недостаточно и требует дальнейших исследований.

1. Malfertheiner P., Megraud F., Rokkas T., Gisbert J.P., Liou I.-M., Schulz C., et al.; European Helicobacter and Microbiota Study group. Management of Helicobacter pylori infection: The Maastricht VI/Florence consensus report. Gut. 2022:gutjnl-2022-327745. DOI: 10.1136/gutjnl-2022-327745

2. O’Connor H.J., Axon A.T., Dixon M.F. Campylobacter-like organisms unusual in type A (perniciousanaemia) gastritis. Lancet. 1984;2(8411):1091. DOI: 10.1016/s0140-6736(84)91523-x

3. Mwafy S.N., Afana W.M. Hematological parameters, serum iron and vitamin B12 levels in hospitalized Palestinian adult patients infected with Helicobacter pylo ri: A case-control study. Hematol Transfus Cell Ther. 2018;40(2):160–5. DOI: 10.1016/j.htct.2017.11.010

4. Rahman Y.A., Ahmed L.A., Hafez R.M.M., Ahmed R.M.M. Helicobacter pylori and its hemato logical effect. Egypt J Intern Med. 2019;31:332–42. DOI: 10.4103/ejim.ejim_103_18

5. Sarari A.S., Farraj M.A., Hamoudi W., Essawi T.A. Helicobacter pylori, a causative agent of vitamin B12 deficiency. J Infect Dev Ctries. 2008;2(5):346–9. DOI: 10.3855/jidc.194

6. Sağlam N.Ö., Civan H.A. Impact of chronic Helicobacter pylori infection on inflammatory markers and hematological parameters. Eur Rev Med Pharmacol Sci. 2023;27(3):969–79. DOI: 10.26355/eurrev_202302_31190

7. Ayesh M.H., Jadalah K., Awadi E.A., Alawneh K., Khassawneh B. Association between vitamin B12 level and anti-parietal cells and anti-intrinsic factor antibodies among adult Jordanian patients with Helicobacter pylori infection. Braz J Infect Dis. 2013;17(6):629–32. DOI: 10.1016/j.bjid.2013.01.009

8. Shuval-Sudai O., Granot E. An association between Helicobacter pylori infection and serum vitamin B12 levels in healthy adults. J Clin Gastroenterol. 2003;36(2):130–3. DOI: 10.1097/00004836-200302000-00008

9. Presotto F., Sabini B., Cecchetto A., Plebani M., De Lazzari F., Pedini B., et al. Helicobacter pylori infection and gastric autoimmune diseases: Is there a link? Helicobacter. 2003;8(6):578–84. DOI: 10.1111/j.1523-5378.2003.00187.x

10. Afsar M.N.A., Jhinu Z.N., Bhuiyan M.A.I., Islam Z., Siddigua T.J. Helicobacter pylori infection and micronutrient deficiency in pregnant women: A systematic review and meta-analysis. BMJ Open Gastroenterol. 2020;7(1):e000490. DOI: 10.1136/bmjgast-2020-000490

11. Yula E., Koksal F. Autoimmune extraintestinal manifestations of Helicobacter pylori infection: A bundle of conflicts. J Immunol Clin Microbiol. 2016;1(1):22–30. DOI: 10.5455/jicm.10.20160627

12. Lahner E., Annibale B. Pernicious anemia: New insights from a gastroenterological point of view. World J Gastroenterol. 2009;15(41):5121–8. DOI: 10.3748/wjg.15.5121

13. Rodrigues-Castro K.J., Franceshi M., Noto A., Miraglia C., Nouvenne A., Leandro G., et al. Clinical manifestations of chronic atrophic gastritis. Acta Biomed. 2018;89(8-S):88–92. DOI: 10.23750/abm.v89i8-S.7921

14. Lahnеr E., Zagari R.M., Zullo A., Sabatino A.D., Meggio A., Cesaro P., et al. Chronic atrophic gastritis: Natural history, diagnosis and therapeutic management. A position paper by the Italian Society of Hospital Gastroenterologists and Digestive Endoscopists [AIGO], the Italian Society of Digestive Endoscopy [SIED], the Itaian Society of Gastroenterology [SIGE], and the Italian Society of Internal Medicine [SIMI]. Dig Liver Dis. 2019;51(12):1621–32. DOI: 10.1016/j.dld.2019.09.016

15. Desai H.G., Gupte P.A. Helicobacter pylori link to pernicious anaemia. J Assoc Physicians India. 2007:55:857–9.

16. Amedeu A., Bergman M.P., Appelmelk B.J., Azzuri A., Benagiano M., Tamburini C., et al. Molecular mimicry between Helicobacter pylori antigens and H+, K+-adenosinetriphosphatase in human gastric autoimmunity. J Exp Med. 2003;198(8):1147–56. DOI: 10.1084/jem.20030530

17. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Лапина Т.Л., Федоров Е.Д., Шептулин А.А., Трухманов А.С. и др. Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ас социации и ассоциации «Эндоскопическое общество РЭНДО» по диагностике и лечению гастрита, дуоденита. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2021;31(4):70–99. DOI: 10.22416/1382-4376-2021-31-4-70-99

18. Lento M.V., Rugge M., Lahner E., Micelo E., Toh B.-H., Genta R.M., et al. Autoimmune gastritis. Nat Rev Dis Primers. 2020;6(1):56. DOI: 10.1038/s41572-020-0187-8

19. Rustgi S.D., Bijlani P., Shah S. Autoimmune gastritis, with or without pernicious anemia: Epidemiology, risk factors, and clinical management. Ther ap Adv Gastroenterol. 2021:14:17562848211038771. DOI: 10.1177/17562848211038771

20. Marino M.C.A., de Oliveiro C.A., Rocha A.M.C., Ro cha G.A., Clementino N.C.D., Antunes L.F., et al. Long term effect of Helicobacter pylori eradication on plasma homocysteine in elderly patients with cobalamin deficiency. Gut. 2007;56(4):469–74. DOI: 10.1136/gut.2006.095125

21. Kotera T., Nishimi Y., Kushima R., Haruma K. Regression of autoimmune gastritis after eradication of Helicobacter pylori. Case Rep Gastroenterol. 2023;17(1):34–40. DOI: 10.1159/000528388

22. Kaptan K., Beyan C., Ural A.U., Cetin T., Avcu F., Gülsen M., et al. Helicobacter pylori — is it a novel causative agent in Vitamin B12 deficiency? Arch Intern Med. 2000;160(9):1349–53. DOI: 10.1001/archinte.160.9.1349

23. Ali H., Shariq T., Naseeb F., Rahman A.S., Jamal Q., Siddiqui M. Prevalence of vitamin B12 deficiency among H. pylori-positive patients presenting with functional dyspepsia at a tertiary care hospital in Karachi. SN Compr Clin Med. 2025;7;366. DOI: 10.1007/s42399-025-02175-w

24. Cai X., Li X., Jin Y., Zhang M., Xu Y., Liang C., et al. Vitamins and Helicobacter pylori: An updated comprehensive meta-analysis and systematic review. Front Nutr. 2022;8:781333. DOI: 10.3389/fnut.2021.781333

25. Tsay F.-W., Hsu P.-J. H. pylori infection and extragastroduodenal diseases. J Biomed Sci. 2018;25(1):65. DOI: 10.1186/s12929-018-0469-6

26. Allakky A. Exploring the association of Helicobacter pylori with anti-intrinsic factor and anti-parietal cell anti bodies in pernicious anemia: A systematic review. Cureus. 2023;15(9):e45887. DOI: 10.7759/cureus.45887

27. Demir A.M., Ateş B.B., Hizal G., Yarman A., Tuna Kırsaçlıoğlu C., Oğuz A.S., et al. Autoimmune atrophic gastritis: The role of Helicobacter pylori infection in children. Helicobacter. 2020;25(5):e12716. DOI: 10.1111/hel.12716

28. Ihara T., Ihara N., Kushima R., Haruma K. Rapid progression of autoimmune gastritis after Helicobacter pylori eradication therapy. Intern Med. 2023;62(11):1603–9. DOI: 10.2169/internalmedicine.0533-22

29. Li M., Huang Y., Liang X., Li X., Lu H. The prevalence and associated factors of autoimmune gastritis: Singlecen ter, hospital-based prospective study in China. BMC Gastroenterol. 2025;26(1):12. DOI: 10.1186/s12876-025-04491-w

30. Shah S.C., Piazuelo M.B., Kuipers E.J., Li D. AGA clinical practice update on the diagnosis and management of atrophic gastritis: Expert review. Gastroenterology. 2021;161(4):1325–32. DOI: 10.1053/j.gastro.2021.06.078

31. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Лапина Т.Л., Трухманов А.С., Румянцева Д.Е., Сторонова О.А. и др. Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации по диагностике и лечению аутоиммунного гастрита. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2025;35(6):115–36. DOI: 10.22416/1382-4376-2025-35-6-115-136

32. Железодефицитная анемия. Клинические рекоменда ции Национального гематологического общества и На ционального общества детских гематологов, онкологов. Рубрикатор министерства здравоохранения Российской Федерации. 2021.

33. Herschko C., Camaschella C. How I treat unexplained refractory iron deficiency anemia. Blood. 2014;123(3):326–33. DOI: 10.1182/blood-2013-10-512624

34. Burns M., Muthupalani S., Ge Z., Wang T.C., Baktha vatchalu V., Cunningham C., et al. Helicobacter pylori infection induces anemia, depletes serum iron storage, and alters local iron-related and adult brain gene expression in male INS-GAS mice. PLoS One. 2015;10(11):e0142630. DOI: 10.1371/journal.pone.0142630

35. Nasif W.A., Ali A.S.E., Alamodi H.S., Alrefai A.A., Alzubedi A.A., Almasoudi H.S., et al. Impact of Helicobacter pylori on hematological parameters among Saudi population. Saudi Med J. 2021;42(6):643–8. DOI: 10.15537/smj.2021.42.6.20210103

36. Lee J.Y., Kim S.E., Park S.J., Park M.I., Moon W., Kim J.H., et al. Helicobacter pylori infection and iron deficiency in non-elderly adults participating in a health check up program. Korean J Intern Med. 2022;37(2):304–12. DOI: 10.3904/kjim.2020.433

37. Bille B.B.E., Mabeku L.B.K. Relationship between active Helicobacter pylori infection and anemia, iron deficiency, iron deficiency anemia: A cross-sectional study in a sub-Saharan setting. JGH Open. 2022;6(8):554–68. DOI: 10.1002/jgh3.12787

38. Al Mutawa O.A., Izhari M.A., Alharbi R.A., Sin di A.A.A., Algarni A.M., Alotaibi F., et al. Helicobacter pylori (H. pylori) infection-associated anemia in the Asir region, Saudi Arabia. Diagnostics (Basel). 2023;13(14):2404. DOI: 10.3390/diagnostics13142404

39. Qu X.-H., Huang X.-Lu, Xiong P., Zhu C.-Y., Huang Y.-L., Lu L.G., et al. Does Helicobacter pylori infection play a role in iron deficiency anemia? A meta-analysis. World J Gastroenterol. 2010;16(7):886–96. DOI: 10.3748/wjg.v16.i7.886

40. Saju J.M., Mandal N., Kham N., Shahid R., Naik S.S., Ramphall S., et al. Is Helicobacter pylori a reason for unexplained iron deficiency anemia: A systematic review. Cu reus. 2022;14(9):e29112. DOI: 10.7759/cureus.29112

41. Сhoe Y.H., Kim S.K., Son B.K., Lee D.H., Hong Y.C., Pai S.Y. Randomized placebo-controlled trial of Helicobacter pylori eradication for iron-deficiency anemia in preadolescent children and adolescents. Helicobacter. 1999;4(2):135–9. DOI: 10.1046/j.1523-5378.1999.98066.x

42. Queiroz D.M.M., Harris P.R., Sanderson I.R., Windle H.J., Walker M.M., Rocha A.M.C., et al. Iron status and Helicobacter pylori infection in symptomatic chil dren: An international multi-centered study. PLoS One. 2013;8(7):e68833. DOI: 10.1371/journal.pone.0068833

43. Gheibi Sh., Farrokh-Ealamlou H.R., Noroozi N., Pakniyat A. Refractory iron deficiency anemia and Helicobacter рylori infection in pediatrics: A review. Iran J Ped Hematol Oncol. 2015;5(1):50–64.

44. Wang Z., Tan W., Xiong H., Huang J., Wei H., Li M., et al. Impact of Helicobacter pylori infection on iron deficiency anemia in children: A systematic re view and meta-analysis with early intervention implications. Front Microbiol. 2025;16:1541011. DOI: 10.3389/fmicb.2025.1541011

45. Walle M., Tesfaye A., Agidew M.M., Semaw M., Mekuria S., Getu F. The association of Helicobacter pylori infection with the risk of anemia in children: Systematic review and meta-analysis. BMC Infect Dis. 2025;25(1):23. DOI: 10.1186/s12879-024-10427-8

46. Annibale B., Capurso G., Lahner E., Passi S., Ricci R., Maggio F., et al. Concomitant alterations in intragastric pH and ascorbic acid concentration in patients with Helicobacter pylori gastritis and associated iron deficiency anemia. Gut. 2003;52(4):496–501. DOI: 10.1136/gut.52.4.496

47. Patterson S., Emerson J., Brown H., Alagesan P., Labriola C., Zuzul R., et al. Iron deficiency anemia is as sociated with gastric intestinal metaplasia in patients with Helicobacter pylori infection. Gastro Hep Adv. 2025;5(3):100852. DOI: 10.1016/j.gastha.2025.100852

48. Lee H.T., Lee A.Y., Hong H., Seo J.Y. Endoscopic predictors of iron deficiency in Helicobacter pylori gastritis: A Kyoto classification-based study. Clin Endosc. 2026;59(1):79–88. DOI: 10.5946/ce.2025.175

49. Kato S., Gold B.D., Kato A. Helicobacter pylori-as sociated iron deficiency anemia in childhood and adolescence-pathogenesis and clinical management strategy. J Clin Med. 2022;11(24):7351. DOI: 10.3390/jcm11247351

50. Kato S., Osaki T., Ramiya S., Zhang X.-S., Blaser M.J. Helicobacter pylori sabA gene is associated with iron deficiency anemia in childhood and adolescence. PLoS One. 2017;12(8):e0184046. DOI: 10.1371/journal.pone.0184046

51. Pacifico L., Osborn J.F., Tromba V., Romaggioli S., Bascetta S., Chiesa C. Helicobacter pylori infection and extragastric disorders in children: A critical update. World J Gastroenterol. 2014;20(6):1379–401. DOI: 10.3748/wjg.v20.i6.1379

52. Mendoza E., Dugue X., Hernandes Franco J.I., Reyes Maldonado E., Moran S., Martinez G., et al. Association between active H. pylori infection and iron deficiency assessed by serum hepcidin levels in school-age children. Nutrients. 2019;11(9):2141. DOI: 10.3390/nu11092141

53. Nishigaki Y., Sato Y., Sato H., Iwafuchi M., Terai S. In fluence of Helicobacter pylori infection on hepcidin expression in the gastric mucosa. Kurume Med J. 2023;68(2):107 13. DOI: 10.2739/kurumemedj.MS682011

54. Blecker U., Renders F., Lanciers S., Vandenplas Y. Syn copes leading to the diagnosis of a Helicobacter pylori pos itive chronic active haemorrhagic gastritis. Eur J Pediatr. 1991;150:560–1. DOI: 10.1007/BF02072207

55. Gheibi Sh., Noroozi M., Hejazi S., Karamyyar M., Far rokh-Eslamlou H. Severe anemia and Helicobacter pylori infection in school age children; A case report. Iran J Ped Hematol Oncol. 2016;6(1):64–9.

56. El Demerdash D.M., Ibrahim H., Hassan D.M., Mousta fa H., Tawfik N.M. Helicobacter pylori associated to un explained or refractory iron deficiency anemia: An Egyp tian single-center experience. Hematol Transfus Cell Ther. 2018;40(3):219–25. DOI: 10.1016/j.htct.2018.02.001

57. Hudak L., Jaraisy A., Haj S., Muhsen K. An updated systematic review and meta-analysis on the association between Helicobacter pylori infection and iron deficiency anemia. Helicobacter. 2017;22(1):е12330. DOI: 10.1111/hel.12330

58. Xie C., Xu L.-Y., Yang Z., Lu N.-H. Helicobacter pylori infection in Mongolian gerbils does not initiate hematological diseases. World J Gastroenterol. 2014;20(34):12308 12. DOI: 10.3748/wjg.v20.i34.12308

59. Jamieson J.A., Weiler H.A., Kuhnlein H.V., Ege land G.M. Prevalence of unexplained anaemia in Inuit men and Inuit post-menopausal women in Northern Labrador: International Polar Year Inuit Health Survey. Can J Public Health. 2016;107(1):e81–7. DOI: 10.17269/cjph.107.5173

60. John S., Baltodano J.D., Mehta N., Mark K., Mur thy U. Unexplained iron deficiency anemia: Does Helicobacter pylori have a role to play? Gastroenterol Rep (Oxf). 2018;6(3):215–20. DOI: 10.1093/gastro/goy001

61. Tseng D.S., Li D., Cholleti S.V., Wei J.C., Jodes ty Y., Pham H.-V. Effect of Helicobacter pylori treatment on unexplained iron deficiency anemia. Perm J. 2019;23(18):195. DOI: 10.7812/TPP/18-195

62. Zahmatkeshan M., Karimi M., Geramizadeh B., Eslam inasab S., Esmailnejad A., Safarpour A.R. Association between Helicobacter pylori infection and iron deficiency anemia in school-aged Iranian children. Indian Pediatr. 2019;56(5):387–9.

63. Chey W.D., Leontiadis G.I., Howden C.W., Moss S.F. AСG clinical guideline: Treatment of Helicobacter pylori infection. Am J Gastroenterol. 2017;112(2):212–39. DOI: 10.1038/ajg.2016.563

64. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Лапина Т.Л., Шепту лин А.А., Трухманов А.С., Баранская Е.К. и др. Кли нические рекомендации Российской гастроэнтерологиче ской ассоциации по диагностике и лечению инфекции Helicobacter pylori у взрослых. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктоло гии. 2018;28(1):55–70. DOI: 10.22416/1382 4376-2018-28-1-55-70